On the embryonic and post-embryonic development of Pseudopallene sp. (Arthropoda, Pycnogonida) with special focus on neurogenesis and nervous system differentiation

Abstract

Diese Arbeit befasst sich mit der Entwicklung der Asselspinne Pseudopallene sp. (Arthropoda, Pycnogonida). Die Morphogenese und Nervensystementwicklung werden mithilfe von Rasterelektronenmikroskopie, Histologie, Immunhistochemie und Genexpressionsstudien untersucht. Während der Proboscisbildung lassen sich keine Anzeichen für ein Labrum erkennen. Aufgrund des Fehlens von Palpen- und Ovigeranlagen und der frühen Entwicklung der Laufbeinsegmente ist kein embryonales Protonymphon-Stadium identifizierbar. Die Evolution verschiedener Larvenformen der Pycnogoniden wird im Hinblick auf phylogenetische Studien diskutiert. Die frühen Prozesse im Neuroektoderm zeigen Ähnlichkeiten zu Eucheliceraten und Myriapoden. Hierzu zählen das Fehlen morphologisch distinkter Zelltypen, die Bildung von Zellinternalisierungszentren, die Immigration vorwiegend post-mitotischer Ganglionzellen mit erhöhter Delta-Genexpression und fast ausschließlich tangentiale Zellteilungen. Anschließend bilden sich pro Neuromer ein Paar Invaginationen, was durch Vergrößerung der apikalen Zellen begleitet wird. Letztere sind aufgrund ihrer hohen Mitoseaktivität, ihres asymmetrischen Teilungsmodus und des anhaltenden Zuwachses der basalen Ganglionzellen als stammzellartige neuronale Vorläuferzellen identifizierbar. Hierauf basierend wird die Validität von stammzellartigen neuronalen Vorläuferzellen als Synapomorphie der Krebse und Insekten diskutiert. Zwei evolutionäre Szenarien zur Arthropoden-Neurogenese werden erörtert. In der post-embryonalen Phase lösen sich die invaginierten Zellregionen vom Ektoderm ab. Sie bilden apikal auf den Ganglien paarige Zellcluster und bleiben mit deren Somacortex über fibrilläre ‚cell streams‘ verbunden. Der weitere Zuwachs an Ganglionzellen und die exklusive Zellproliferation in den cluster-stream-Systemen weisen letztere als post-embryonale neurogenetische Nischen aus. Ähnlichkeiten zu der neurogenetischen Nische im Deutocerebrum der decapoden Krebse werden aufgezeigt.

Abstract

This study addresses aspects of the development of the sea spider Pseudopallene sp. (Arthropoda, Pycnogonida). In order to investigate morphogenesis and nervous system development, a combination of scanning electron microscopy, histology, immunohistochemistry and gene expression studies is used. Embryonic proboscis development shows no signs of a labrum. The lack of palpal and ovigeral limbs and the early anlagen of the walking leg segments lead to the rejection of an embryonized protonymphon stage during Pseudopallene development. The evolution of pycnogonid hatching stages is evaluated in light of recent phylogenetic analyses. Early neurogenesis shares similarities with euchelicerates and myriapods, including the lack of morphologically distinct neuroectodermal cell types, formation of transient cell internalization sites, immigration of mostly post-mitotic ganglion cells with elevated levels of Delta gene expression and predominantly tangentially oriented cell divisions in the neuroectoderm. Subsequently, paired invaginations form in each neuromere, being accompanied by marked enlargement of the apical cells. Due to their high mitotic activity, their asymmetric division mode and a marked cell number increase in the ganglia, the big cells are identified as stem cell-like neuronal precursors. Based on this, the validity of stem cell-like neuronal precursors as synapomorphy of crustaceans and hexapods is discussed. Two scenarios on the evolution of arthropod neurogenesis are presented. During the post-embryonic phase, the invaginating cell regions detach internally and form paired cell clusters at the apical ganglion sides. Each cluster remains connected to the ganglion soma cortex via fibrous cell streams. Increasing ganglion cell numbers and exclusive occurrence of mitoses within the cluster-stream-systems characterize the latter as post-embryonic neurogenic niches. Similarities to the neurogenic niche in the deutocerebrum of decapod crustaceans are discussed.